Những vai diễn đầu tiên

Bộ phim đầu tay của Jeremy ra mắt năm 1995 với tựa đề "National Lampoon’s Senior Trip". Mặc dù bị chỉ trích khá nhiều từ các nhà phê bình nhưng anh vẫn tiếp tục nhận vai khách mời trong hai show truyền hình "Deadly Games" và "Strange Luck", và một vai phụ trong bộ phim truyền hình "A Friend’s Betrayal". Trong những năm tiếp đó, Jeremy cũng chỉ đóng những vai khách mời trong "Zoe, Duncan, Jack and Jane"(1999), "The Net" (1999), "The Time of Your Life" (1999) và "Angel" (2000). Anh cũng góp một vai nhỏ trong một tập của "CSI: Crime Scene Investigation" năm 2001.

2002 - 2008

Năm 2002, Jeremy thủ vai tên sát nhân hàng loạt Jeffrey Dahmer trong bộ phim cùng tên. Anh coi vai diễn như một thử thách khá lớn, sau khi quan sát thấy những cách thức lợi dụng nạn nhân vô cùng dễ dàng của Dahmer. Vai diễn của Jeremy rất được công chúng đón nhận, giúp anh nhận được đề cử giải Independent Spirit cho hạng mục Nam diễn viên chính xuất sắc nhất. Anh cũng xuất hiện trong video âm nhạc "Trouble" của nữ ca sĩ P!nk năm 2003, trong vai một cảnh sát trưởng hư hỏng. CŨng trong năm này, anh tiếp tục xuất hiện trong phim "S.W.A.T.", trong vai cảnh sát Brian Gamble, đồng nghiệp của nhân vật Jim Street do Colin Farrell thể hiện. Năm 2004, anh đóng vai Emerson trong bộ phim "The Heart Is Deceitful Above All Things".

Năm 2005, Jeremy diễn chung với Julia Stiles và Forest Whitaker trong các phim "A Little Trip to Heaven", "North Country" và "12 and Holding". Tiếp đó, anh vào vai Neo, một nhân vật theo hướng Neo-Nazism (muốn khôi phục chế độ Đức Quốc xã sau Thế chiến II) được nhận vào một bệnh viện tâm thần trong bộ phim "Neo Ned", sản xuất năm 2005. Bộ phim đã thắng tất cả các đề cử trong các liên hoan phim, trong đó có giải Liên hoan Phim Quốc tế Palm Beach cho hạng mục Nam diễn viên xuất sắc nhất. Jeremy cũng góp 1 vai nhỏ (nhưng không được credit) trong phim "Lords of Dogtown". Năm 2006 anh xuất hiện trong phim "Love Comes to the Executioner" cùng với Ginnifer Goodwin.

Jeremy có diễn một số vai phụ trong năm 2007, như vai Wood Hite, em họ của Jesse James (do Brad Pitt thủ vai) trong "The Assassination of Jesse James by the Coward Robert Ford", và vai Trung sĩ Doyle trong "28 Weeks Later". Anh diễn cùng Minnie Driver trong "Take" và vai khách mời trong một tập của series "House". Anh cũng đóng vai nhân vật phi công trong "The Oaks" nhưng rất tiếc series này không được thành công lắm.

2009 - nay

Sau khi diễn cùng Dallas Roberts trong vở hài kịch "Lightbulb" và trong series truyền hình ngắn "The Unusuals", Jeremy tiến tới thành công rực rỡ với vai chuyên gia phá bom mìn, Trung sĩ William James, trong bộ phim về chủ đề chiến tranh Iraq "The Hurt Locker", sản xuất năm 2009. Vai diễn đã đem về cho anh nhiều giải thưởng và một đề cử giải Oscar cho hạng mục Nam diễn viên xuất sắc nhất, cũng như đề cử cho Giải thưởng của Hội Diễn viên Điện ảnh.

Năm 2010, Jeremy đóng một vai phụ trong bộ phim "The Town" của đạo diễn Ben Affleck, đưa tên tuổi anh vào các bài báo và một lần nữa anh được đề cử cho giải Oscar, trong hạng mục Diễn viên phụ xuất sắc nhất. Anh cũng giảnh được đề cử cho giải Quả Cầu Vàng lần đầu tiên cho hạng mục Diễn viên phụ xuất sắc nhất và đề cử cho Giải thưởng của Hội Diễn viên Điện ảnh lần thứ hai. Tờ The Hollywood Reporter đã đưa tên Jeremy vào danh sách những nam diễn viên trẻ thế hệ mới của Hollywood.

Năm 2011, Jeremy diễn một vai khách mời Hawkeye trong phim "Thor", cũng chính là nhân vật xuất hiện trong "The Avengers" (ra mắt tháng 5 năm 2012). Tháng 12 năm đó, Jeremy xuất hiện bên cạnh Tom Cruise trong phim "Mission Imposible – Ghost Protocol", phần thứ tư của series "Mission Impossible". Trong phim, Jeremy vào vai thành viên mới gia nhập vào nhóm của Ethan Hunt.

Năm 2012, Jeremy vào vai Hawkeye trong bộ phim bom tấn của hãng Marvel, "The Avengers". Cùng năm đó, anh cũng đóng vai chính trong phần thứ tư của loạt phim ăn khách Bourne, "The Bourne Legacy", được sản xuất bởi đạo diễn Tony Gilroy. Aaron Cross, nhân vật của Jeremy, thay thế vị trí chính của Jason Bourne do Matt Damon thủ vai trong ba phần phim trước. Jeremy bày tỏ sự hào hứng trong việc diễn cùng Matt trong những phần tới của loạt phim này: "…nó sẽ cực kỳ tuyệt vời. Tôi rất thích Matt".

Jeremy vừa hoàn thành bộ phim hành động kinh dị, pha chút yếu tố hài hước "Hansel and Gretel: Witch Hunters", trong đó anh đóng vai Hansel và Gemma Aterton đóng vai Gretel. Bộ phim chiếu dưới dạng 3D này được đặt trong bối cảnh 15 năm sau khi Hansel và Gretel tiêu diệt mụ phù thủy bắt cóc họ. Ngày khởi chiếu chính thức đã được hãng Studio công bố là tháng 1 năm 2013.

Sự nghiệp âm nhạc

Bên cạnh diễn xuất, Jeremy cũng là một nhạc sĩ, một tay guitar và một tay trống. Vào thời gian đầu trong nghiệp diễn của anh, Jeremy từng biểu diễn trong nhóm nhạc Sons of Ben. Anh cũng tham gia hát nhạc chính cho phim "North Country" với bài "I Drink Alone". Năm 2006, anh hát "American Pie" trong phim "Love Comes to the Executioner" và "Good Ole Rebel" trong "The Assassination of Jesse James by the Coward Robert Ford". Anh cũng xuất hiện trong video âm nhạc "Trouble" của P!nk và "Scenes on Sunset" của Brother Sal.